虫害防控

马春森 朱亮 郭怡

  实蝇类是世界上葡萄、百香果、柑橘等多种水果的重要经济害虫，在我国广西等葡萄亚热带产区广泛发生。百香果（Passiflora edulis）原产于热带美洲地区，大约一个世纪前引入中国南方，近年来在我国广西地区大量种植。该果是一种强烈的生氰植物，在果皮中，特别是在中果皮中，含有丰富的生氰糖苷（CGs），如野黑樱苷、苦杏仁苷和黑接骨木苷。当植物组织完整时，生氰糖苷和β-葡萄糖甘酶处于不同组织中，而当组织被破坏后，生氰糖苷和β-葡萄糖甘酶接触产生有毒物质氰化氢HCN。已知HCN能够抑制线粒体呼吸途径中的细胞色素c氧化酶，另外有报道HCN能阻碍蚂蚱卵的耗氧率和卵的发育，同时阻碍海胆卵的分裂和诱导胚胎停滞。

  研究发现，实蝇类害虫偏好在外来的百香果上产卵，但卵的发育受阻，从而导致它们死亡。这一现象表明，外来百香果可能是一种新的本土实蝇害虫诱捕器。然而，潜在的机制还没有被记录下来。研究推测，由于雌实蝇产卵损伤的百香果中HCN的释放，阻碍了百香果内部卵的孵化。百香果和葡萄均在中国广西等地区种植。在葡萄园周边间作百香果，利用百香果对实蝇类的诱杀效果，可能为广西等地区防控实蝇类害虫提供新的思路。

  1 实蝇对百香果的产卵行为

  实蝇在百香果果皮上挖一个深度为2.7-7.49 mm的洞，将卵产在百香果内（图1）。所有的落果均为实蝇危害所致，但百香果内未发现实蝇幼虫。此外，我们还发现实蝇只在百香果的中果皮产卵。

  在小果园1971个果实中，27.34%的果实被雌实蝇产卵器刺伤（图2B），平均每个洞和每个果实的卵数分别为6.553（图2D）和3.926（图2E），平均每个受损果实的卵数为14.358头。从树篱中收集的百香果总数为1143个。几乎所有的百香果都被侵染，侵染率为99.74%（图2G）。平均每个果实的刺破数是小果园的十倍（图2C,H），每个洞的卵数为9.252（图2I）。此外，记录到的每个果实的平均虫卵数高达56.700（图2J），略低于每个受侵染果实的虫卵数(56.835头)。

  2 藏在百香果中的实蝇卵

  收集了131个百香果样品，其中130个含有实蝇卵，但没有幼虫。卵中有89.23%桔小实蝇卵、5.38%南亚实蝇卵和5.38%瓜实蝇卵。只有一种百香果中存在少量幼虫，等羽化后鉴定为桔小实蝇。从百香果中取出的319头卵中，50.16%卵已经发育到3阶段，21.00%和28.21%的卵发育到第2阶段和第4阶段，只有2头卵在第1阶段（图3A,B）。此外，我们发现从百香果中取出的野生实蝇卵逐渐变成深褐色，并在几天后死亡(图3C-E)。

  A：百香果中实蝇卵的4个阶段的典型胚胎形态；Cg：clear gaps明显的间隙；cf, cephalic furrow头沟；hin, head involution：头复变；mh, mouth hook口沟；psp, posterior spiracles后呼吸门

  3 HCN诱导实蝇胚胎发育停滞

  实蝇将卵产在百香果中后，产卵孔会被果浆堵住。随后的树脂沉积物可以减缓HCN的快速泄漏（图1B,D）。HCN的浓度、释放时间、峰值会在成熟过程中逐渐降低（图4A-D）。为了证明实蝇胚胎的发育受阻是由HCN所引起，利用欧洲李产生的HCN对桔小实蝇的胚胎产生的影响进行测定。结果发现胚胎发育指数(EDI)直线下降（图5B），校正胚胎停滞率(CEAR)随着CN-量的增加而增加（图5C）。通常来说，HCN对实蝇胚胎发育的抑制作用随着CN-浓度的增加而增加。当暴露在100.9 µg CN-时，所有的卵发育到第一阶段停滞（图5D）。少量暴露在少量CN-(11.6 µg和23.3 µg)下的桔小实蝇卵孵出，但其孵化期明显长于对照组(图5E)，并且孵化率低于对照，在CN-为23.3 µg时，孵化率仅为10%（图5F）。当暴露于高浓度56.6、77.3和100.9 μg下的桔小实蝇卵发育均被抑制，它们没有孵化，100多天后全部死亡(图5F,G)

  4 讨论

  研究人员在被攻击的百香果内发现了大量的实蝇卵，但没有幼虫取食导致的掉落果实。调查结果表明，百香果吸引了雌性实蝇产卵，但卵无法孵化。通常，实蝇卵沉积在合适寄主的中果皮中，孵化成蛆，钻进果实组织，形成食道。受感染的水果随后腐烂掉落。然后，成熟的幼虫从果实中钻出一两个出口孔，在土壤中化蛹。几十年来，多食性实蝇寻找宿主的行为一直吸引着科学家，但其潜在机制仍然难以捉摸。对于果食性实蝇，人们普遍认为果实或叶片的颜色、形状或大小可以提供短距离的视觉线索，引导对气味敏感的雌性实蝇找到结果的寄主植物。此外，寄主易失性偏好在实蝇的寄主范围扩大甚至寄主转移中起着根本作用。它们寄生在大量水果和蔬菜上，包括葫芦。葫芦科和西番莲科来自相同的系统发育支系，支持一个合理的推断，即百香果具有葫芦科物种的某些特征，以吸引这些雌性产卵。

  一旦雌性实蝇接受了一个潜在的产卵地点并开始产卵，水果中的化合物如葡萄糖、果糖、氯化钠和氯化钙可能会刺激卵子沉积。百香果果皮中的葡萄糖和糖基黄酮可诱导雌性实蝇产卵。巧合的是，研究结果表明，由于百香果的果皮随着生长变得越来越硬，雌性实蝇只能在富含CGs的百香果幼果中产卵。此外，HCN对实蝇胚胎的影响结果显示出正的剂量-反应关系。研究发现几乎所有藏在百香果中的卵都不能孵化。这表明，由于雌性实蝇产卵，百香果中HCN的释放(至少大于CN-(23.3µg))可能阻碍了卵的发育。在少量CN-的环境下，部分桔小实蝇卵孵出的潜伏期较长，显示出恢复能力。然而，暴露于高浓度CN-的影响是不可逆的。对于田间生物分析，经推断，可以忽略不计的孵化可能是由于一些内源和/或外源因素。例如，为合成或储存CGs而提供的氮导致极少数水果中CN-含量较低。因此，外来的百香果被认为是本地实蝇物种的生态陷阱(该研究中的这些同域实蝇物种仅限于东方地区，除了人类传播的物种，因为实蝇产卵损坏的百香果释放HCN会阻止胚胎的发育。我们的研究结果首次证明了活植物在植物-食草动物相互作用中具有直接杀卵作用。

  在该研究中，几乎所有的百香果都受到了实蝇的侵害，平均每个水果的捕到的卵多达几十头。果园和树篱之间的虫害差异可能是由于它们不同的栖息地和/或果园中常规的害虫防治方案和/或树篱的边界效应。虽然这种生态陷阱不会导致实蝇种群的灭绝，但它不能扩大其宿主范围以包括这种外来资源。另一方面，陷阱可以帮助抑制实蝇的数量。在病虫害防治中，利用伴生植物作为诱捕作物是一种众所周知的策略。陷阱种植已被认为是一种有前途的具有保护效益的生物防治方法。然而，到目前为止，还没有一种致命的诱捕植物被推荐用于特定的害虫。该研究表明百香果是这种推荐的潜在候选者。随着百香果在我国广西等地区种植面积的扩大，百香果有可能成为防治实蝇害虫的重要诱杀作物，用于控制该地区实蝇的危害。

  （摘译自：Yang J, Zheng L, Liao Y, et al. HCN‐induced embryo arrest: Passion fruit as an ecological trap for fruit flies[J]. Pest Management Science, 2023.）